Родилась в Риге в семье кадета адвоката Густава Гейнике[6].
В 1914 году вышла замуж за своего двоюродного брата, Сергея Попова[источник не указан 308 дней].
В 1918 году стала посещать занятия в Институте живого слова, где читал лекции Н. Гумилёв. Перешла в его «Литературную студию»[7]. Являлась участницей «Цеха поэтов».
Начала публиковаться в 1921 году, взяв псевдоним Ирина Одоевцева (её настоящее имя в это время — Ираида Попова, по первому браку).
В 1922 году вышел её первый сборник стихов «Двор чудес»[7].
В 1921 году, согласно её воспоминаниям (по документам в 1931)[источник не указан 308 дней] вышла замуж за поэта Георгия Иванова. Их брак длился 37 лет, и, по словам самой Одоевцевой, имел мало общего с обычными представлениями о супружеской жизни[8]. В августе 1922 года она уехала из Петрограда в Латвию к отцу. 12 октября 1923 года встретилась с супругом в Берлине, после чего уехала с ним в Париж, где прошла большая часть её жизни. Наездами бывала в Риге, где долгое время сохранялся дом её отца — улица Гоголя, 4/6[9]. Живя в Париже, почти не писала стихов, обратившись к прозе. Её первые опыты в этом направлении получили одобрение И. Бунина. Романы Одоевцевой «Ангел смерти», «Изольда», «Зеркало» были опубликованы соответственно в 1927, 1930 и 1939 годах[10]. До войны написала несколько киносценариев, однако их судьба осталась неизвестной[11].
В начале Второй мировой войны вместе с супругом уехала из Парижа в Биарриц на свою виллу, полученную по наследству от отца, умершего в 1933 году. В 1943 году супруги лишились виллы, реквизированной немцами (впоследствии была разрушена во время одного из авианалётов), но оставались в Биаррице до 1946 года. Общественная позиция, взгляды на события Второй мировой войны, которых придерживались Одоевцева и Иванов, вызвали обвинения в антисемитизме и коллаборационизме и привели к конфликту с частью русских эмигрантов. В 1946 году Одоевцева и Иванов вернулись в Париж, но их квартира была разграблена[10]. Оба они подверглись остракизму, испытывали отчаянную нужду. Единственным источником дохода у супругов были мизерные гонорары за их публикации в издающемся в Нью-Йорке эмигрантском ежеквартальном «Новом журнале», с которым они сотрудничали с 1950 года. В 1951 году Ивановы переехали в Русский дом (Монморанси), организованный французским правительством для апатридов, где прожили до 1953 года.
К лирике, как и Иванов, Одоевцева обратилась вновь после войны. Новый роман «Оставь надежду навсегда», был переведён на французский, английский и испанский языки, на родном языке автора книга вышла только в 1954 году[10].
С февраля 1955 года она вместе с супругом жила в курортном городке Йер, департамент Вар, на побережье Средиземного моря, в пансионе для одиноких пожилых людей, не имеющих собственного жилья, находясь на государственном обеспечении, где Иванов скончался 26 августа 1958 года.
В своих мемуарах «На берегах Невы» (1967) и «На берегах Сены» (1978—1981) Одоевцева писала не о себе. Избегала она также рассказов о своей семье и своём браке с Ивановым. Будучи активной участницей различных литературных кружков, Одоевцева была знакома со многими деятелями культуры Серебряного века и парижской эмиграции. Герои её воспоминаний — Николай Гумилёв, Георгий Иванов, Осип Мандельштам, Андрей Белый, Зинаида Гиппиус, Дмитрий Мережковский, Иван Бунин, Ларисса Андерсен и многие другие.
После смерти Иванова Ирина Одоевцева жила около двадцати лет под Парижем, в Ганьи. В 1978 году она вышла замуж за писателя Якова Горбова, с которым прожила три года, до его смерти в 1981 году[12].
Несмотря на болезнь и перенесенные ею тяжёлые неудачные операции, приковавшие её навсегда к постели, Ирина Одоевцева в 1987 году приняла решение вернуться в СССР[13]. Её охотно показывают по телевидению, а переизданные мемуары разошлись тиражом более 200 тысяч экземпляров, принята в Союз писателей СССР. Скончалась 14 октября 1990 года. Похоронена на Волковском кладбище в Санкт-Петербурге. Есть информация, что права на издание своих произведений она завещала журналистке «Известий» Колоницкой, которая каким-то чудом разыскала её в Париже и помогла вернуться в СССР[14].